正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。
他们合力与恶势力展开斗争……
小罗伯特·唐尼 克里斯·海姆斯沃斯 马克·鲁弗洛 克里斯·埃文斯 斯嘉丽·约翰逊 杰瑞米·雷纳 詹姆斯·斯派德 塞缪尔·杰克逊 唐·钱德尔 亚伦·泰勒-约翰逊 伊丽莎白·奥尔森 保罗·贝坦尼 寇碧·史莫德斯 安东尼·麦凯 海莉·阿特维尔 伊德里斯·艾尔巴 斯特兰·斯卡斯加德 金秀贤 托马斯·克莱舒曼 安迪·瑟金斯 朱莉·德尔佩 斯坦·李 亨利·古德曼 多米尼克·普罗沃斯特-切克利 艾萨克·安德鲁斯
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